View Item 

Show simple item record

Understanding Human Lung Development through In Vitro Model Systems

dc.contributor.authorConway, Renee F.
dc.contributor.authorFrum, Tristan
dc.contributor.authorConchola, Ansley S.
dc.contributor.authorSpence, Jason R.
dc.date.accessioned2020-06-03T15:24:00Z
dc.date.availableWITHHELD_13_MONTHS
dc.date.available2020-06-03T15:24:00Z
dc.date.issued2020-06
dc.identifier.citationConway, Renee F.; Frum, Tristan; Conchola, Ansley S.; Spence, Jason R. (2020). "Understanding Human Lung Development through In Vitro Model Systems." BioEssays 42(6): n/a-n/a.
dc.identifier.issn0265-9247
dc.identifier.issn1521-1878
dc.identifier.urihttps://hdl.handle.net/2027.42/155532
dc.description.abstractAn abundance of information about lung development in animal models exists; however, comparatively little is known about lung development in humans. Recent advances using primary human lung tissue combined with the use of human in vitro model systems, such as human pluripotent stem cell‐derived tissue, have led to a growing understanding of the mechanisms governing human lung development. They have illuminated key differences between animal models and humans, underscoring the need for continued advancements in modeling human lung development and utilizing human tissue. This review discusses the use of human tissue and the use of human in vitro model systems that have been leveraged to better understand key regulators of human lung development and that have identified uniquely human features of development. This review also examines the implementation and challenges of human model systems and discusses how they can be applied to address knowledge gaps.Human in vitro model systems have been instrumental to understand specific features of lung development that are unique to humans. In this review, how these models have been used to interrogate human lung development is explored, unlocking the potential to answer unknown questions in human biology and physiology.
dc.publisherWiley Periodicals, Inc.
dc.subject.otherorganoid
dc.subject.othersignaling
dc.subject.otheralveolosphere
dc.subject.otherbranching morphogenesis
dc.subject.otherbronchopulmonary dysplasia
dc.subject.otherhuman development
dc.subject.otherlung
dc.titleUnderstanding Human Lung Development through In Vitro Model Systems
dc.typeArticle
dc.rights.robotsIndexNoFollow
dc.subject.hlbsecondlevelEcology and Evolutionary Biology
dc.subject.hlbsecondlevelMolecular, Cellular and Developmental Biology
dc.subject.hlbsecondlevelNatural Resources and Environment
dc.subject.hlbtoplevelHealth Sciences
dc.subject.hlbtoplevelScience
dc.description.peerreviewedPeer Reviewed
dc.description.bitstreamurlhttps://deepblue.lib.umich.edu/bitstream/2027.42/155532/1/bies202000006_am.pdf
dc.description.bitstreamurlhttps://deepblue.lib.umich.edu/bitstream/2027.42/155532/2/bies202000006.pdf
dc.identifier.doi10.1002/bies.202000006
dc.identifier.sourceBioEssays
dc.identifier.citedreferenceA. Li, S. Ma, S. M. Smith, M. K. Lee, A. Fischer, Z. Borok, S. Bellusci, C. Li, P. Minoo, BMC Biol. 2016, 14, 19.
dc.identifier.citedreferenceH. Isago, A. Mitani, Y. Mikami, M. Horie, H. Urushiyama, R. Hamamoto, Y. Terasaki, T. Nagase, Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 2019, 62, 256.
dc.identifier.citedreferenceL. B. Nantie, R. E. Young, W. G. Paltzer, Y. Zhang, R. L. Johnson, J. M. Verheyden, X. Sun, Development 2018, 145, dev163105.
dc.identifier.citedreferenceK.‐S. Park, J. A. Whitsett, T. Di Palma, J.‐H. Hong, M. B. Yaffe, M. Zannini, J. Biol. Chem. 2004, 279, 17384.
dc.identifier.citedreferenceD. R. Little, K. N. Gerner‐Mauro, P. Flodby, E. D. Crandall, Z. Borok, H. Akiyama, S. Kimura, E. J. Ostrin, J. Chen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 20545.
dc.identifier.citedreferenceH. Boström, K. Willetts, M. Pekny, P. Levéen, P. Lindahl, H. Hedstrand, M. Pekna, M. Hellström, S. Gebre‐Medhin, M. Schalling, M. Nilsson, S. Kurland, J. Törnell, J. K. Heath, C. Betsholtz, Cell 1996, 85, 863.
dc.identifier.citedreferenceS. M. Hrycaj, B. R. Dye, N. C. Baker, B. M. Larsen, A. C. Burke, J. R. Spence, D. M. Wellik, Cell Rep. 2015, 12, 903.
dc.identifier.citedreferenceY. Luo, N. Li, H. Chen, G. E. Fernandez, D. Warburton, R. Moats, R. P. Mecham, D. Krenitsky, G. S. Pryhuber, W. Shi, Sci. Rep. 2018, 8, 8334.
dc.identifier.citedreferenceS. E. McGowan, R. E. Grossmann, P. W. Kimani, A. J. Holmes, Anat. Rec. 2008, 291, 1649.
dc.identifier.citedreferenceM. Endale, S. Ahlfeld, E. Bao, X. Chen, J. Green, Z. Bess, M. T. Weirauch, Y. Xu, A. K. Perl, Dev. Biol. 2017, 425, 161.
dc.identifier.citedreferenceK. Kida, W. M. Thurlbeck, Am. J. Pathol. 1980, 101, 693.
dc.identifier.citedreferenceM. Willem, N. Miosge, W. Halfter, N. Smyth, I. Jannetti, E. Burghart, R. Timpl, U. Mayer, Development 2002, 129, 2711.
dc.identifier.citedreferenceB. L. Bader, N. Smyth, S. Nedbal, N. Miosge, A. Baranowsky, S. Mokkapati, M. Murshed, R. Nischt, Mol. Cell. Biol. 2005, 25, 6846.
dc.identifier.citedreferenceM. Loscertales, F. Nicolaou, M. Jeanne, M. Longoni, D. B. Gould, Y. Sun, F. I. Maalouf, N. Nagy, P. K. Donahoe, BMC Biol. 2016, 14, 59.
dc.identifier.citedreferenceK. Fumoto, H. Takigawa‐Imamura, K. Sumiyama, S. H. Yoshimura, N. Maehara, A. Kikuchi, J. Cell Sci. 2019, 132, jcs235556.
dc.identifier.citedreferenceS. E. McGowan, J. S. Torday, Annu. Rev. Physiol. 1997, 59, 43.
dc.identifier.citedreferenceL. P. Rubin, C. A. Kovacs, S.‐W. Tsai, H. Pinar, J. S. Torday, H. M. Kronenberg, Pediatric Research 1997, 41, 266.
dc.identifier.citedreferenceJ. S. Torday, H. Sun, L. Wang, E. Torres, M. E. Sunday, L. P. Rubin, Am. J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol. 2002, 282, L405.
dc.identifier.citedreferenceJ. S. Torday, V. K. Rehan, Pediatr. Res. 2006, 60, 382.
dc.identifier.citedreferenceL. P. Rubin, C. S. Kovacs, M. E. De Paepe, S.‐W. Tsai, J. S. Torday, H. M. Kronenberg, Dev. Dyn. 2004, 230, 278.
dc.identifier.citedreferenceM. Ghaedi, E. A. Calle, J. J. Mendez, A. L. Gard, J. Balestrini, A. Booth, P. F. Bove, L. Gui, E. S. White, L. E. Niklason, J. Clin. Invest. 2013, 123, 4950.
dc.identifier.citedreferenceS. E. Gilpin, X. Ren, T. Okamoto, J. P. Guyette, H. Mou, J. Rajagopal, D. J. Mathisen, J. P. Vacanti, H. C. Ott, Ann. Thoracic Surge. 2014, 98, 1721.
dc.identifier.citedreferenceT. Volckaert, T. Yuan, J. Yuan, E. Boateng, S. Hopkins, J.‐S. Zhang, V. J. Thannickal, R. Fässler, S. P. De Langhe, Development 2019, 146, dev166454.
dc.identifier.citedreferenceQ. Tan, K. M. Choi, D. Sicard, D. J. Tschumperlin, Biomaterials 2017, 113, 118.
dc.identifier.citedreferenceE. M. Holloway, M. M. Capeling, J. R. Spence, Development 2019, 146, dev166173.
dc.identifier.citedreferenceS. E. Howden, J. M. Vanslambrouck, S. B. Wilson, K. S. Tan, M. H. Little, EMBO Rep. 2019, 20, e47483.
dc.identifier.citedreferenceJ. D. Stucki, N. Hobi, A. Galimov, A. O. Stucki, N. Schneider‐Daum, C.‐M. Lehr, H. Huwer, M. Frick, M. Funke‐Chambour, T. Geiser, O. T. Guenat, Sci. Rep. 2018, 8, 14359.
dc.identifier.citedreferenceT. Ferkol, D. Schraufnagel, Ann. Am. Thorac. Soc. 2014, 11, 404.
dc.identifier.citedreferenceJ. E. Pittman, T. W. Ferkol, Chest 2015, 148, 533.
dc.identifier.citedreferenceK. A. D’Amour, A. G. Bang, S. Eliazer, O. G. Kelly, A. D. Agulnick, N. G. Smart, M. A. Moorman, E. Kroon, M. K. Carpenter, E. E. Baetge, Nat. Biotechnol. 2006, 24, 1392.
dc.identifier.citedreferenceM. Chakraborty, S. Kotecha, Breathe 2013, 9, 476.
dc.identifier.citedreferenceE. L. Rawlins, Dev. Dyn. 2011, 240, 463.
dc.identifier.citedreferenceM. Z. Nikolić, O. Caritg, Q. Jeng, J.‐A. Johnson, D. Sun, K. J. Howell, J. L. Brady, U. Laresgoiti, G. Allen, R. Butler, M. Zilbauer, A. Giangreco, E. L. Rawlins, eLife 2017, 6, e26575.
dc.identifier.citedreferenceA. J. Miller, D. R. Hill, M. S. Nagy, Y. Aoki, B. R. Dye, A. M. Chin, S. Huang, F. Zhu, E. S. White, V. Lama, J. R. Spence, Stem Cell Rep. 2018, 10, 101.
dc.identifier.citedreferenceT. Alescio, A. Cassini, J. Exp. Zool. 1962, 150, 83.
dc.identifier.citedreferenceJ. Tollet, A. W. Everett, M. P. Sparrow, Dev. Dyn. 2001, 221, 48.
dc.identifier.citedreferenceA. Lazarus, P. M. Del‐Moral, O. Ilovich, E. Mishani, D. Warburton, E. Keshet, Development 2011, 138, 2359.
dc.identifier.citedreferenceJ. A. Zepp, E. E. Morrisey, Nat. Rev. Mol. Cell Biol. 2019, 20, 551.
dc.identifier.citedreferenceJ. C. Schittny, Cell Tissue Res. 2017, 367, 427.
dc.identifier.citedreferenceR. J. Metzger, O. D. Klein, G. R. Martin, M. A. Krasnow, Nature 2008, 453, 745.
dc.identifier.citedreferenceD. B. Frank, T. Peng, J. A. Zepp, M. Snitow, T. L. Vincent, I. J. Penkala, Z. Cui, M. J. Herriges, M. P. Morley, S. Zhou, M. M. Lu, E. E. Morrisey, Cell Rep. 2016, 17, 2312.
dc.identifier.citedreferenceJ. R. Rock, B. L. M. Hogan, Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2011, 27, 493.
dc.identifier.citedreferenceS. Perrin, Nature 2014, 507, 423.
dc.identifier.citedreferenceB. Treutlein, D. G. Brownfield, A. R. Wu, N. F. Neff, G. L. Mantalas, F. H. Espinoza, T. J. Desai, M. A. Krasnow, S. R. Quake, Nature 2014, 509, 371.
dc.identifier.citedreferenceA. Brazovskaja, B. Treutlein, J. G. Camp, Curr. Opin. Biotechnol. 2019, 55, 167.
dc.identifier.citedreferenceK. J. Travaglini, A. N. Nabhan, L. Penland, R. Sinha, A. Gillich, R. V. Sit, S. Chang, S. D. Conley, Y. Mori, J. Seita, G. J. Berry, J. B. Shrager, R. J. Metzger, C. S. Kuo, N. Neff, I. L. Weissman, S. R. Quake, M. A. Krasnow, bioRxiv 2019, 742320.
dc.identifier.citedreferenceM. Guo, Y. Du, J. J. Gokey, S. Ray, S. M. Bell, M. Adam, P. Sudha, A. K. Perl, H. Deshmukh, S. S. Potter, J. A. Whitsett, Y. Xu, Nat. Commun. 2019, 10, 37.
dc.identifier.citedreferenceH. A. Zaw‐Tun, Cells Tissues Organs 1982, 114, 1.
dc.identifier.citedreferenceA.‐K. T. Perl, S. E. Wert, A. Nagy, C. G. Lobe, J. A. Whitsett, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2002, 99, 10482.
dc.identifier.citedreferenceJ. Que, T. Okubo, J. R. Goldenring, K.‐T. Nam, R. Kurotani, E. E. Morrisey, O. Taranova, L. H. Pevny, B. L. M. Hogan, Development 2007, 134, 2521.
dc.identifier.citedreferenceD. Lazzaro, M. Price, M. de Felice, R. Di Lauro, Development 1991, 113, 1093.
dc.identifier.citedreferenceF. Hawkins, P. Kramer, A. Jacob, I. Driver, D. C. Thomas, K. B. McCauley, N. Skvir, A. M. Crane, A. A. Kurmann, A. N. Hollenberg, S. Nguyen, B. G. Wong, A. S. Khalil, S. X. L. Huang, S. Guttentag, J. R. Rock, J. M. Shannon, B. R. Davis, D. N. Kotton, J. Clin. Invest. 2017, 127, 2277.
dc.identifier.citedreferenceP. Minoo, H. Hamdan, D. Bu, D. Warburton, P. Stepanik, R. deLemos, Dev. Biol. 1995, 172, 694.
dc.identifier.citedreferenceD. Warburton, S. Bellusci, S. De Langhe, P.‐M. Del Moral, V. Fleury, A. Mailleux, D. Tefft, M. Unbekandt, K. Wang, W. Shi, Pediatr. Res. 2005, 57, 26R.
dc.identifier.citedreferenceW. V Cardoso, J. Lü, Y. Xue, B. L. M. Hogan, Development 2006, 133, 1611.
dc.identifier.citedreferenceE. E. Morrisey, B. L. M. Hogan, Dev. Cell 2010, 18, 8.
dc.identifier.citedreferenceS. A. Rankin, A. M. Zorn, J. Cell. Biochem. 2014, 115, 1343.
dc.identifier.citedreferenceD. T. Swarr, E. E. Morrisey, Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 2015, 31, 553.
dc.identifier.citedreferenceH. S. Bal, N. G. Ghoshal, Lab. Anim. 1988, 22, 76.
dc.identifier.citedreferenceK. M. Loh, L. T. Ang, J. Zhang, V. Kumar, J. Ang, J. Q. Auyeong, K. L. Lee, S. H. Choo, C. Y. Y. Lim, M. Nichane, J. Tan, M. S. Noghabi, L. Azzola, E. S. Ng, J. Durruthy‐Durruthy, V. Sebastiano, L. Poellinger, A. G. Elefanty, E. G. Stanley, Q. Chen, S. Prabhakar, I. L. Weissman, B. Lim, Cell Stem Cell 2014, 14, 237.
dc.identifier.citedreferenceM. D. Green, A. Chen, M.‐C. Nostro, S. L. D’Souza, C. Schaniel, I. R. Lemischka, V. Gouon‐Evans, G. Keller, H.‐W. Snoeck, Nat. Biotechnol. 2011, 29, 267.
dc.identifier.citedreferenceA. P. Wong, C. E. Bear, S. Chin, P. Pasceri, T. O. Thompson, L.‐J. Huan, F. Ratjen, J. Ellis, J. Rossant, Nat. Biotechnol. 2012, 30, 876.
dc.identifier.citedreferenceS. X. L. Huang, M. N. Islam, J. O’Neill, Z. Hu, Y.‐G. Yang, Y.‐W. Chen, M. Mumau, M. D. Green, G. Vunjak‐Novakovic, J. Bhattacharya, H.‐W. Snoeck, Nat. Biotechnol. 2014, 32, 84.
dc.identifier.citedreferenceS. Gotoh, I. Ito, T. Nagasaki, Y. Yamamoto, S. Konishi, Y. Korogi, H. Matsumoto, S. Muro, T. Hirai, M. Funato, S.‐I. Mae, T. Toyoda, A. Sato‐Otsubo, S. Ogawa, K. Osafune, M. Mishima, Stem Cell Rep. 2014, 3, 394.
dc.identifier.citedreferenceS. X. L. Huang, M. D. Green, A. T. de Carvalho, M. Mumau, Y.‐W. Chen, S. L. D’Souza, H.‐W. Snoeck, Nat. Protoc. 2015, 10, 413.
dc.identifier.citedreferenceB. R. Dye, D. R. Hill, M. A. Ferguson, Y.‐H. Tsai, M. S. Nagy, R. Dyal, J. M. Wells, C. N. Mayhew, R. Nattiv, O. D. Klein, E. S. White, G. H. Deutsch, J. R. Spence, eLife 2015, 4, e05098.
dc.identifier.citedreferenceS. A. Rankin, L. Han, K. W. McCracken, A. P. Kenny, C. T. Anglin, E. A. Grigg, C. M. Crawford, J. M. Wells, J. M. Shannon, A. M. Zorn, Cell Rep. 2016, 16, 66.
dc.identifier.citedreferenceM. Serra, K.‐D. Alysandratos, F. Hawkins, K. B. McCauley, A. Jacob, J. Choi, I. S. Caballero, M. Vedaie, A. A. Kurmann, L. Ikonomou, A. N. Hollenberg, J. M. Shannon, D. N. Kotton, Development 2017, 144, 3879.
dc.identifier.citedreferenceA. M. Goss, Y. Tian, T. Tsukiyama, E. D. Cohen, D. Zhou, M. M. Lu, T. P. Yamaguchi, E. E. Morrisey, Dev. Cell 2009, 17, 290.
dc.identifier.citedreferenceK. S. Harris‐Johnson, E. T. Domyan, C. M. Vezina, X. Sun, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2009, 106, 16287.
dc.identifier.citedreferenceE. Szenker‐Ravi, U. Altunoglu, M. Leushacke, C. Bosso‐Lefèvre, M. Khatoo, H. Thi Tran, T. Naert, R. Noelanders, A. Hajamohideen, C. Beneteau, S. B. de Sousa, B. Karaman, X. Latypova, S. Başaran, E. B. Yücel, T. T. Tan, L. Vlaeminck, S. S. Nayak, A. Shukla, K. M. Girisha, C. Le Caignec, N. Soshnikova, Z. O. Uyguner, K. Vleminckx, N. Barker, H. Kayserili, B. Reversade, Nature 2018, 557, 564.
dc.identifier.citedreferenceS. A. Rankin, K. W. McCracken, D. M. Luedeke, L. Han, J. M. Wells, J. M. Shannon, A. M. Zorn, Dev. Biol. 2018, 434, 121.
dc.identifier.citedreferenceY. Litingtung, L. Lei, H. Westphal, C. Chiang, Nat. Genet. 1998, 20, 58.
dc.identifier.citedreferenceJ. Motoyama, J. Liu, R. Mo, Q. Ding, M. Post, C. Hui, Nat. Genet. 1998, 20, 54.
dc.identifier.citedreferenceE. T. Domyan, E. Ferretti, K. Throckmorton, Y. Mishina, S. K. Nicolis, X. Sun, Development 2011, 138, 971.
dc.identifier.citedreferenceS. Bellusci, J. Grindley, H. Emoto, N. Itoh, B. L. Hogan, Development 1997, 124, 4867.
dc.identifier.citedreferenceH. Min, D. M. Danilenko, S. A. Scully, B. Bolon, B. D. Ring, J. E. Tarpley, M. DeRose, W. S. Simonet, Genes Dev. 1998, 12, 3156.
dc.identifier.citedreferenceK. Sekine, H. Ohuchi, M. Fujiwara, M. Yamasaki, T. Yoshizawa, T. Sato, N. Yagishita, D. Matsui, Y. Koga, N. Itoh, S. Kato, Nat. Genet. 1999, 21, 138.
dc.identifier.citedreferenceA. E. Serls, S. Doherty, P. Parvatiyar, J. M. Wells, G. H. Deutsch, Development 2005, 132, 35.
dc.identifier.citedreferenceK. W. McCracken, E. M. Catá, C. M. Crawford, K. L. Sinagoga, M. Schumacher, B. E. Rockich, Y.‐H. Tsai, C. N. Mayhew, J. R. Spence, Y. Zavros, J. M. Wells, Nature 2014, 516, 400.
dc.identifier.citedreferenceB. R. Dye, P. H. Dedhia, A. J. Miller, M. S. Nagy, E. S. White, L. D. Shea, J. R. Spence, eLife 2016, 5, e19732.
dc.identifier.citedreferenceA. J. Miller, B. R. Dye, D. Ferrer‐Torres, D. R. Hill, A. W. Overeem, L. D. Shea, J. R. Spence, Nat. Protoc. 2019, 14, 518.
dc.identifier.citedreferenceR. Arora, R. J. Metzger, V. E. Papaioannou, PLoS Genet. 2012, 8, e1002866.
dc.identifier.citedreferenceK. Kishimoto, K. T. Furukawa, A. LuzMadrigal, A. Yamaoka, C. Matsuoka, M. Habu, C. Alev, A. M. Zorn, M. Morimoto, bioRxiv 2019, 758235.
dc.identifier.citedreferenceT. Peng, Y. Tian, C. J. Boogerd, M. M. Lu, R. S. Kadzik, K. M. Stewart, S. M. Evans, E. E. Morrisey, Nature 2013, 500, 589.
dc.identifier.citedreferenceL. Han, H. Koike, P. Chaturvedi, K. Kishimoto, K. Iwasawa, K. Giesbrecht, P. C. Witcher, A. Eicher, T. Nasr, L. Haines, J. M. Shannon, M. Morimoto, J. M. Wells, T. Takebe, A. M. Zorn, bioRxiv 2019, 756825.
dc.identifier.citedreferenceB. L. M. Hogan, J. M. Yinalina, Curr. Opin. Genet. Dev. 1998, 8, 481.
dc.identifier.citedreferenceB. R. Dye, A. J. Miller, J. R. Spence, Curr. Pathobiol. Rep. 2016, 4, 47.
dc.identifier.citedreferenceA. J. Miller, J. R. Spence, Physiology 2017, 32, 246.
dc.identifier.citedreferenceC. G. Irvin, J. H. T. Bates, Respir. Res. 2003, 4, https://doi.org/10.1186/rr199.
dc.identifier.citedreferenceE. L. Rawlins, C. P. Clark, Y. Xue, B. L. M. Hogan, Development 2009, 136, 3741.
dc.identifier.citedreferenceD. M. Alanis, D. R. Chang, H. Akiyama, M. A. Krasnow, J. Chen, Nat. Commun. 2014, 5, 3923.
dc.identifier.citedreferenceY. Yang, P. Riccio, M. Schotsaert, M. Mori, J. Lu, D.‐K. Lee, A. García‐Sastre, J. Xu, W. V. Cardoso, Dev. Cell 2018, 44, 752.
dc.identifier.citedreferenceA. J. Miller, Q. Yu, M. Czerwinski, Y.‐H. Tsai, R. F. Conway, A. Wu, E. M. Holloway, T. Walker, I. A. Glass, B. Treutlein, J. G. Camp, J. R. Spence, Dev. Cell 2020, in press, pii: S1534‐5807(20)30065‐4. https://doi.org/10.1016/j.devcel.2020.01.033.
dc.identifier.citedreferenceH. Mou, V. Vinarsky, P. R. Tata, K. Brazauskas, S. H. Choi, A. K. Crooke, B. Zhang, G. M. Solomon, B. Turner, H. Bihler, J. Harrington, A. Lapey, C. Channick, C. Keyes, A. Freund, S. Artandi, M. Mense, S. Rowe, J. F. Engelhardt, Y.‐C. Hsu, J. Rajagopal, Cell Stem Cell 2016, 19, 217.
dc.identifier.citedreferenceS. Konishi, S. Gotoh, K. Tateishi, Y. Yamamoto, Y. Korogi, T. Nagasaki, H. Matsumoto, S. Muro, T. Hirai, I. Ito, S. Tsukita, M. Mishima, Stem Cell Rep. 2016, 6, 18.
dc.identifier.citedreferenceY.‐W. Chen, S. X. Huang, A. L. R. T. de Carvalho, S.‐H. Ho, M. N. Islam, S. Volpi, L. D. Notarangelo, M. Ciancanelli, J.‐L. Casanova, J. Bhattacharya, A. F. Liang, L. M. Palermo, M. Porotto, A. Moscona, H.‐W. Snoeck, Nat. Cell Biol. 2017, 19, 542.
dc.identifier.citedreferenceK. B. McCauley, F. Hawkins, M. Serra, D. C. Thomas, A. Jacob, D. N. Kotton, Cell Stem Cell 2017, 20, 844.
dc.identifier.citedreferenceT. Okubo, Development 2005, 132, 1363.
dc.identifier.citedreferenceB. E. Rockich, S. M. Hrycaj, H. P. Shih, M. S. Nagy, M. A. H. Ferguson, J. L. Kopp, M. Sander, D. M. Wellik, J. R. Spence, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, E4456.
dc.identifier.citedreferenceS. Danopoulos, M. Krainock, O. Toubat, M. Thornton, B. Grubbs, D. Al Alam, Am. J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol. 2016, 311, L1036.
dc.identifier.citedreferenceS. Danopoulos, I. Alonso, M. E. Thornton, B. H. Grubbs, S. Bellusci, D. Warburton, D. Al Alam, Am. J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol. 2018, 314, L144.
dc.identifier.citedreferenceC. Gontan, A. de Munck, M. Vermeij, F. Grosveld, D. Tibboel, R. Rottier, Dev. Biol. 2008, 317, 296.
dc.identifier.citedreferenceL. S. Prince, Front. Genet. 2018, 9, https://doi.org/10.3389/fgene.2018.00517.
dc.identifier.citedreferenceE. A. Hines, X. Sun, J. Cell. Biochem. 2014, 115, 1469.
dc.identifier.citedreferenceD. McCulley, M. Wienhold, X. Sun, Curr. Opin. Genet. Dev. 2015, 32, 98.
dc.identifier.citedreferenceS. Danopoulos, M. E. Thornton, B. H. Grubbs, M. R. Frey, D. Warburton, S. Bellusci, D. Al Alam, J. Pathol. 2018, 247, 5188.
dc.identifier.citedreferenceS. Danopoulos, J. Shiosaki, D. Al Alam, Front. Genet. 2019, 10, 170.
dc.identifier.citedreferenceL. L. Abler, S. L. Mansour, X. Sun, Dev. Dyn. 2009, 238, 1999.
dc.identifier.citedreferenceD. Al Alam, E. El Agha, R. Sakurai, V. Kheirollahi, A. Moiseenko, S. Danopoulos, A. Shrestha, C. Schmoldt, J. Quantius, S. Herold, C.‐M. Chao, C. Tiozzo, S. De Langhe, M. V Plikus, M. Thornton, B. Grubbs, P. Minoo, V. K. Rehan, S. Bellusci, Development 2015, 142, 4139.
dc.identifier.citedreferenceM. R. Jones, S. Dilai, A. Lingampally, C.‐M. Chao, S. Danopoulos, G. Carraro, R. Mukhametshina, J. Wilhelm, E. Baumgart‐Vogt, D. Al Alam, C. Chen, P. Minoo, J. S. Zhang, S. Bellusci, Front. Genet. 2019, 9, 746.
dc.identifier.citedreferenceM. L. Mucenski, S. E. Wert, J. M. Nation, D. E. Loudy, J. Huelsken, W. Birchmeier, E. E. Morrisey, J. Biol. Chem. 2003, 278, 40231.
dc.identifier.citedreferenceS. M. Bell, C. M. Schreiner, S. E. Wert, M. L. Mucenski, W. J. Scott, J. A. Whitsett, Development 2008, 135, 1049.
dc.identifier.citedreferenceS. Danopoulos, S. Bhattacharya, T. J. Mariani, D. Al Alam, Eur. Respir. J. 2019, 1900746.
dc.identifier.citedreferenceV. D. Varner, J. P. Gleghorn, E. Miller, D. C. Radisky, C. M. Nelson, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2015, 112, 9230.
dc.identifier.citedreferenceC. M. Nelson, J. P. Gleghorn, M. F. Pang, J. M. Jaslove, K. Goodwin, V. D. Varner, E. Miller, D. C. Radisky, H. A. Stone, Development 2017, 144, 4328.
dc.identifier.citedreferenceA. A. Mailleux, R. Kelly, J. M. Veltmaat, S. P. De Langhe, S. Zaffran, J. P. Thiery, S. Bellusci, Development 2005, 132, 2157.
dc.identifier.citedreferenceM. F. Miller, E. D. Cohen, J. E. Baggs, M. M. Lu, J. B. Hogenesch, E. E. Morrisey, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2012, 109, 15348.
dc.identifier.citedreferenceH. Y. Kim, M.‐F. Pang, V. D. Varner, L. Kojima, E. Miller, D. C. Radisky, C. M. Nelson, Dev. Cell 2015, 34, 719.
dc.identifier.citedreferenceK. Goodwin, S. Mao, T. Guyomar, E. Miller, D. C. Radisky, A. Košmrlj, C. M. Nelson, Development 2019, 146, dev181172.
dc.identifier.citedreferenceJ. M. Shannon, S. A. Gebb, L. D. Nielsen, Development 1999, 126, 1675.
dc.identifier.citedreferenceD. R. Chang, D. Martinez Alanis, R. K. Miller, H. Ji, H. Akiyama, P. D. McCrea, J. Chen, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2013, 110, 18042.
dc.identifier.citedreferenceT. J. Desai, D. G. Brownfield, M. A. Krasnow, Nature 2014, 507, 190.
dc.identifier.citedreferenceU. Laresgoiti, M. Z. Nikolić, C. Rao, J. L. Brady, R. V. Richardson, E. J. Batchen, K. E. Chapman, E. L. Rawlins, Development 2016, 143, 3686.
dc.identifier.citedreferenceD. B. Frank, I. J. Penkala, J. A. Zepp, A. Sivakumar, R. Linares‐Saldana, W. J. Zacharias, K. G. Stolz, J. Pankin, M. Lu, Q. Wang, A. Babu, L. Li, S. Zhou, M. P. Morley, R. Jain, E. E. Morrisey, Proc. Natl. Acad. Sci. USA 2019, 116, 4362.
dc.identifier.citedreferenceT. J. Cole, N. M. Solomon, R. Van Driel, J. A. Monk, D. Bird, S. J. Richardson, R. J. Dilley, S. B. Hooper, Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 2004, 30, 613.
dc.identifier.citedreferenceN. Manwani, S. Gagnon, M. Post, S. Joza, L. Muglia, S. Cornejo, F. Kaplan, N. B. Sweezey, Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 2010, 43, 599.
dc.identifier.citedreferenceI. Y. Adamson, D. H. Bowden, Lab. Invest. 1975, 32, 736.
dc.identifier.citedreferenceR. R. Deterding, H. Shimizu, J. H. Fisher, J. M. Shannon, Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 1994, 10, 30.
dc.identifier.citedreferenceA. Jacob, M. Morley, F. Hawkins, K. B. McCauley, J. C. Jean, H. Heins, C.‐L. Na, T. E. Weaver, M. Vedaie, K. Hurley, A. Hinds, S. J. Russo, S. Kook, W. Zacharias, M. Ochs, K. Traber, L. J. Quinton, A. Crane, B. R. Davis, F. V. White, J. Wambach, J. A. Whitsett, F. S. Cole, E. E. Morrisey, S. H. Guttentag, M. F. Beers, D. N. Kotton, Cell Stem Cell 2017, 21, 472.
dc.identifier.citedreferenceY. Yamamoto, S. Gotoh, Y. Korogi, M. Seki, S. Konishi, S. Ikeo, N. Sone, T. Nagasaki, H. Matsumoto, S. Muro, I. Ito, T. Hirai, T. Kohno, Y. Suzuki, M. Mishima, Nat. Methods 2017, 14, 1097.
dc.identifier.citedreferenceJ. M. S. Sucre, C. S. Jetter, H. Loomans, J. Williams, E. J. Plosa, J. T. Benjamin, L. R. Young, J. A. Kropski, C. L. Calvi, S. Kook, P. Wang, L. Gleaves, A. Eskaros, L. Goetzl, T. S. Blackwell, S. H. Guttentag, A. Zijlstra, Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 2018, 59, 158.
dc.identifier.citedreferenceA. L. R. T. de Carvalho, A. Strikoudis, H.‐Y. Liu, Y.‐W. Chen, T. J. Dantas, R. B. Vallee, J. Correia‐Pinto, H.‐W. Snoeck, Development 2019, 146, dev171652.
dc.identifier.citedreferenceG. C. Liggins, R. N. Howie, Pediatrics 1972, 50, 515.
dc.identifier.citedreferenceS. Dluholucký, J. Babic, I. Taufer, Arch. Dis. Child. 1976, 51, 420.
dc.identifier.citedreferenceJ. C. Morrison, W. D. Whybrew, E. T. Bucovaz, J. M. Schneider, Am. J. Obstet. Gynecol. 1978, 131, 358.
dc.identifier.citedreferenceO. Baud, L. Maury, F. Lebail, D. Ramful, F. El Moussawi, C. Nicaise, V. Zupan‐Simunek, A. Coursol, A. Beuchée, P. Bolot, P. Andrini, D. Mohamed, C. Alberti, Lancet 2016, 387, 1827.
dc.identifier.citedreferenceD. Roberts, J. Brown, N. Medley, S. R. Dalziel, Cochrane database Syst. Rev. 2017, 3, CD004454.
dc.identifier.citedreferenceT. Hirashima, Y. Iwasa, Y. Morishita, Dev. Dyn. 2009, 238, 2813.
dc.identifier.citedreferenceT. Volckaert, S. P. De Langhe, Dev. Dyn. 2015, 244, 342.
dc.identifier.citedreferenceF. Chen, Y. Cao, J. Qian, F. Shao, K. Niederreither, W. V. Cardoso, J. Clin. Invest. 2010, 120, 2040.
dc.identifier.citedreferenceA. M. Goss, Y. Tian, L. Cheng, J. Yang, D. Zhou, E. D. Cohen, E. E. Morrisey, Dev. Biol. 2011, 356, 541.
dc.identifier.citedreferenceT. Volckaert, A. Campbell, E. Dill, C. Li, P. Minoo, S. De Langhe, Development 2013, 140, 3731.
dc.identifier.citedreferenceT. Volckaert, T. Yuan, C.‐M. Chao, H. Bell, A. Sitaula, L. Szimmtenings, E. El Agha, D. Chanda, S. Majka, S. Bellusci, V. J. Thannickal, R. Fässler, S. P. De Langhe, Dev. Cell 2017, 43, 48.
dc.identifier.citedreferenceJ. E. Mahoney, M. Mori, A. D. Szymaniak, X. Varelas, W. V Cardoso, Dev. Cell 2014, 30, 137.
dc.identifier.citedreferenceK. Ahlbrecht, S. E. McGowan, American J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol. 2014, 307, L605.
dc.identifier.citedreferenceE. El Agha, S. Herold, D. Al Alam, J. Quantius, B. MacKenzie, G. Carraro, A. Moiseenko, C.‐M. Chao, P. Minoo, W. Seeger, S. Bellusci, Development 2014, 141, 296.
dc.identifier.citedreferenceP. Lindahl, L. Karlsson, M. Hellström, S. Gebre‐Medhin, K. Willetts, J. K. Heath, C. Betsholtz, Development 1997, 124, 3943.
dc.identifier.citedreferenceJ. Green, M. Endale, H. Auer, A.‐K. T. Perl, Am. J. Respir. Cell Mol. Biol. 2016, 54, 532.
dc.identifier.citedreferenceR. Li, K. Bernau, N. Sandbo, J. Gu, S. Preissl, X. Sun, eLife 2018, 7, e36865.
dc.identifier.citedreferenceJ. L. McQualter, R. C. McCarty, J. Van der Velden, R. J. J. O’Donoghue, M.‐L. Asselin‐Labat, S. Bozinovski, I. Bertoncello, Stem Cell Res. 2013, 11, 1222.
dc.identifier.citedreferenceJ. Yang, B. J. Hernandez, D. Martinez Alanis, O. Narvaez del Pilar, L. Vila‐Ellis, H. Akiyama, S. E. Evans, E. J. Ostrin, J. Chen, Development 2016, 143, 54.
dc.identifier.citedreferenceA. N. Husain, N. H. Siddiqui, J. T. Stocker, Hum. Pathol. 1998, 29, 710.
dc.identifier.citedreferenceA. J. Jobe, Pediatr. Res. 1999, 46, 641.
dc.identifier.citedreferenceR. Makita, Y. Uchijima, K. Nishiyama, T. Amano, Q. Chen, T. Takeuchi, A. Mitani, T. Nagase, Y. Yatomi, H. Aburatani, O. Nakagawa, E. V Small, P. Cobo‐Stark, P. Igarashi, M. Murakami, J. Tominaga, T. Sato, T. Asano, Y. Kurihara, H. Kurihara, Am. J. Physiol. Ren. Physiol. 2008, 294, F542.
dc.identifier.citedreferenceA. Mitani, T. Nagase, K. Fukuchi, H. Aburatani, R. Makita, H. Kurihara, Am J. Respir. Crit. Care Med. 2009, 180, 326.
dc.identifier.citedreferenceK. Branchfield, R. Li, V. Lungova, J. M. Verheyden, D. McCulley, X. Sun, Dev. Biol. 2016, 409, 429.
dc.identifier.citedreferenceL. Tamò, Y. Hibaoui, S. Kallol, M. P. Alves, C. Albrecht, K. E. Hostettler, A. Feki, J.‐S. Rougier, H. Abriel, L. Knudsen, A. Gazdhar, T. Geiser, J. Physiol. Lung Cell Mol. Physiol. 2018, 315, L921.
dc.identifier.citedreferenceY. Korogi, S. Gotoh, S. Ikeo, Y. Yamamoto, N. Sone, K. Tamai, S. Konishi, T. Nagasaki, H. Matsumoto, I. Ito, T. F. Chen‐Yoshikawa, H. Date, M. Hagiwara, I. Asaka, A. Hotta, M. Mishima, T. Hirai, Stem Cell Rep. 2019, 12, 431.
dc.identifier.citedreferenceS. L. Leibel, A. Winquist, I. Tseu, J. Wang, D. Luo, S. Shojaie, N. Nathan, E. Snyder, M. Post, Sci. Rep. 2019, 9, 13415.
dc.identifier.citedreferenceH.‐R. Heo, J. Kim, W. J. Kim, S.‐R. Yang, S.‐S. Han, S. J. Lee, Y. Hong, S.‐H. Hong, Sci. Rep. 2019, 9, 505.
dc.owningcollnameInterdisciplinary and Peer-Reviewed


Files in this item

Name:
bies202000006_am.pdf
Size:
2.439MB
Format:
PDF
View/Open
Name:
bies202000006.pdf
Size:
2.649MB
Format:
PDF
View/Open

Show simple item record

Remediation of Harmful Language

The University of Michigan Library aims to describe library materials in a way that respects the people and communities who create, use, and are represented in our collections. Report harmful or offensive language in catalog records, finding aids, or elsewhere in our collections anonymously through our metadata feedback form. More information at Remediation of Harmful Language.

Accessibility

If you are unable to use this file in its current format, please select the Contact Us link and we can modify it to make it more accessible to you.